L'esposizione cronica a temperature calde causa una bassa abbondanza e qualità dello sperma nella Drosophila melanogaster

Rapporti scientifici volume 13, numero articolo: 12331 (2023) Citare questo articolo

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La temperatura influenza la fertilità maschile attraverso gli organismi; tuttavia, il modo in cui le temperature non ottimali influenzano la spermatogenesi adulta rimane poco studiato. In un recente studio sull'ovogenesi della Drosophila melanogaster, abbiamo osservato una drastica riduzione della fertilità dei maschi adulti esposti a temperature calde (29 °C). Qui mostriamo che i maschi diventano sterili a 29 °C a causa della bassa abbondanza e qualità dello sperma. La bassa abbondanza di spermatozoi a 29 °C non deriva da un numero ridotto di cellule staminali germinali o di spermatidi, poiché tali numeri rimangono comparabili tra 29 °C e 25 °C di controllo. In particolare, i maschi a temperature fredde di 18 °C e 29 °C avevano frequenze similmente aumentate di allungamento degli spermatidi e difetti di individualizzazione che, considerando l'elevata abbondanza di sperma e la fertilità maschile misurata a 18 °C, indicano che la spermatogenesi ha un'alta tolleranza per l'allungamento e i difetti di individualizzazione. . È interessante notare che l'abbondanza di spermatozoi a 29 °C diminuisce bruscamente e senza evidenza di apoptosi mentre transitano nella vescicola seminale verso la fine della spermatogenesi, indicando l'eliminazione degli spermatozoi attraverso un meccanismo sconosciuto. Infine, lo sperma dei maschi a 29°C feconda gli ovuli in modo meno efficiente e non supporta gli embrioni oltre il primo stadio dell’embriogenesi, indicando che la scarsa qualità dello sperma è un’ulteriore causa di infertilità maschile a 29°C.

La riproduzione è altamente reattiva ai segnali fisiologici ed esterni1,2,3 in conseguenza di miliardi di anni di evoluzione, inizialmente di singole cellule e successivamente di organismi multicellulari che dovevano produrre con successo progenie nel contesto di ambienti in continua evoluzione4,5. Tra gli effetti indesiderati del rapido aumento delle temperature dovuto all’attività umana6, tuttavia, vi sono gli impatti negativi sulla riproduzione di molti organismi7,8,9,10,11,12,13,14,15. Gli effetti sugli insetti sono particolarmente preoccupanti data la loro limitata capacità di termoregolazione11,12,13,14,15 e la loro rilevanza per la salute pubblica, economica ed ecologica16.

Le temperature elevate hanno effetti negativi ben documentati sulla fertilità maschile in molte specie di Drosophila e altri insetti17,18,19,20,21,22,23,24,25,26,27,28,29,30,31,32,33, 34. Ad esempio, le larve di Drosophila melanogaster che si sviluppano a 28–31 °C danno origine a maschi adulti con fertilità inferiore17,19,21,22,23,24,26,30,31,32,33,34, come anche nel caso per altri drosofilidi20,25,27,29,35. Anche l'esposizione a breve termine dei maschi adulti di Drosophila a temperature superiori a 37 °C riduce il numero della progenie36,37. È interessante notare che un recente studio condotto su 43 specie di Drosophila ha dimostrato che le temperature che portano alla sterilità del maschio adulto prevedono la loro distribuzione globale meglio delle temperature letali, sottolineando il ruolo chiave che la spermatogenesi può avere sui processi ecologici13. In particolare, si ritiene che le temperature subottimali (rispetto alle temperature estreme) utilizzate negli esperimenti di laboratorio si avvicinino maggiormente alle condizioni di cambiamento climatico in natura rispetto a quelle che coinvolgono temperature estreme11,15. Nonostante il gran numero di studi che riportano gli effetti della temperatura sulla fertilità maschile15,22,24,26,27,28,29,31,33, il modo in cui l'esposizione degli adulti a temperature subottimali croniche influisce sulla spermatogenesi nella Drosophila rimane poco chiaro.

Drosophila melanogaster è un potente sistema per indagare aspetti fondamentali della spermatogenesi di ampia rilevanza per molti organismi, inclusi altri insetti3,38,39,40. La zona apicale del testicolo ospita cellule staminali germinali (GSC) in divisione mitotica e spermatogoni41,42 (Fig. 1). Da cinque a nove GSC che circondano l'hub (una nicchia somatica) si dividono asimmetricamente per autorinnovarsi e generare un gonialblasto, che a sua volta si divide quattro volte con citocinesi incompleta per formare una cisti germinale (circondata da due cellule cisti somatiche) contenente 16 spermatogoni che verranno svilupparsi in spermatociti primari38,43. La meiosi e la spermiogenesi (cioè la differenziazione degli spermatozoi) avvengono nella zona intermedia41 (Fig. 1A). Gli spermatociti primari subiscono due divisioni meiotiche per generare cisti da 64 cellule (cioè 64 spermatidi aploidi sinciziali). I loro nuclei subiscono cambiamenti morfologici da rotondi a fogliari, a canoa e infine a forma di ago man mano che diventano spermatidi allungati (Fig. 1); con la canoa tardiva, gli istoni vengono sostituiti da protamine39,40. Ad esempio, la protamina B (codificata da Mst35B) è essenziale per una corretta morfologia nucleare44,45; Mst35B è trascritto negli spermatociti rotondi ma rimane represso a livello traduzionale fino allo stadio tardivo della canoa44 (Fig. 1B). Dopo la condensazione nucleare, gli spermatidi a forma di ago vengono individualizzati attraverso un processo caspasi-dipendente che coinvolge coni di individualizzazione a base di actina che eliminano organelli e citoplasma non necessari, formando un rigonfiamento cistico mentre si spostano dalla testa alla coda per scartare i resti in un sacchetto dei rifiuti all'estremità. fine della cisti46,47. Dopo l'individualizzazione, lo sperma risultante si avvolgerà nella zona terminale (nota anche come regione di avvolgimento)41,48 (Fig. 1). Gli spermatozoi quindi si srotolano e si traslocano nella vescicola seminale, dove vengono conservati fino all'accoppiamento (Fig. 1). Recentemente abbiamo dimostrato che i maschi di Drosophila melanogaster esposti cronicamente da adulti alla temperatura subottimale di 29 °C (in contrasto con la temperatura ottimale di 25 °C) diventano sterili49. Tuttavia, rimaneva sconosciuto esattamente quali processi di spermatogenesi fossero influenzati negativamente dalla temperatura calda.